New Yorkissa vuonna 1948 syntyneen Carpenterin ura alkoi elokuvan parissa jo varhain. 1960-luvun alussa hän ohjasi itsenäisesti muutamia lyhytelokuvia, kunnes aloitti elokuvan opinnot eteläisen Kalifornian yliopistossa vuonna 1968. Opiskelujen edetessä Carpenter oppi hallitsemaan elokuvan luovan prosessin monista eri kulmista. Hän vahvisti taitojaan niin ohjaajana kuin käsikirjoittajana, mutta myös leikkaajana sekä säveltäjänä. Uravalinta sai vahvistusta, kun Carpenterin leikkaama ja säveltämä lyhytelokuva The Resurrection of Bronco Billy (1970) palkittiin parhaan lyhytelokuvan Oscarilla, ohjaajanaan James Rokos.
Opintojen päätyttyä Carpenter alkoi suunnitella ensimmäistä pitkää elokuvaansa ja lopputuloksena syntyi lupaava pienen budjetin tieteiselokuva Pimeä tähti (Dark Star, 1974), jonka viistoa huumoria viljelevä käsikirjoitus syntyi yhteistyössä Dan O’Bannonin kanssa. Debyyttipitkä oli laajennettu versio kaksikon muutamaa vuotta aikaisemmin oppilastyönään tekemästä samannimisestä lyhytelokuvasta.
Howard Hawksin Rio Bravosta (1959) ja George A. Romeron Elävien kuolleiden yöstä (Night of the Living Dead, 1968) inspiroitunut Hyökkäys poliisiasemalle 13 (Assault on Precinct 13, 1976) oli vahva näyttö Carpenterin monipuolisista taidoista. Toimintatrillerinä etenevässä elokuvassa mies toimi paitsi ohjaajana, myös käsikirjoittajana, säveltäjänä ja leikkaajana. Kengännauhabudjetilla tehdystä elokuvasta muodostui nopeasti pienimuotoinen kulttisuosikki. Samalla Carpenter aloitti myös merkittävän yhteistyön tuottaja Debra Hillin kanssa.
Vuosi 1978 oli monitaiturimaisen ohjaajan lopullinen läpimurron vuosi sekä kaupallisessa että taiteellisessa mielessä. Kauhuelokuvan klassikko Halloween - naamioiden yö (Halloween, 1978) oli valtava menestys ja se loi ilmestyessään perustan eräälle kauhun tyylilajille, nuorison suosimalle slasher-genrelle. Carpenterin ja Debra Hillin käsikirjoittama elokuva tehtiin vaatimattomalla budjetilla, mutta se onnistui keräämään uskomattomat yli 65 miljoonan dollarin lipputulot. Hyytävän eleettömän naamion taakse piiloutuvasta Michael Myersista tuli välittömästi osa populaarikulttuurin pysyvää kuvastoa ja ennen kaikkea kauhuelokuvan ikoni. Ohjaajan itsensä säveltämästä Halloween-teemasta tuli myös tunnettu osa modernin elokuvan tunnussävelmistöä. Amerikkalaisen indie-elokuvan merkkiteoksiin, millä hyvänsä mittapuilla luettuna, lukeutuva Halloween sai lähes välittömästi joukon jäljittelijöitä, joista yksikään ei yltänyt esikuvansa tasolle. Carpenterille vuosi merkitsi myös toisenlaista taiteellista onnistumista, kun hän käsikirjoitti Irvin Kershnerin trillerin Laura Marsin silmät (Eyes of Laura Mars, 1978). Onkin erikoista, että Carpenterin seuraava urasiirto osui valkokangaselokuvan sijasta television puolelle ja kauas kauhuelokuvasta (Elvis, 1979). Vaikka suoraan televisiolle tehty Elvis-elokuva olikin selvä välityö, aloitti se Carpenterin ja näyttelijä Kurt Russellin menestyksekkään yhteistyön.
Tales from the Crypt -henkinen Usva (The Fog, 1980) oli paluu yliluonnollisten aiheiden pariin. Vainoharhaisen pikkukaupungin tapahtumia seuraavasta pelottelusta tuli kaupallinen menestys, vaikka kriitikot ansaitusti nyrpistivätkin nenänsä teoksen juonen aukoille. Pako New Yorkista (Escape from New York, 1981) oli elokuvallisesti onnistuneempi, post-apocalypse -kuvaus vuoden 1997 New Yorkista, josta on tehty jättimäinen vankila rikollisuuden kasvettua hallitsemattomiin mittoihin. Rohkeasta tieteiselokuvasta tuli menestys lippuluukuilla ja se on kohonnut vuosien varrella mittavaan kulttisuosioon. Mielenkiintoinen tulevaisuusvisio sortuu paikoin kliseisen tavanomaisiin toimintajaksoihin, mutta säilyttää vireän ironian ja omaleimaisen mustan huumorin halki elokuvan.
Tuotteliaan vuoden aikana Carpenter oli vielä käsikirjoittamassa ja tuottamassa Halloween-elokuvan kelvollista jatko-osaa Halloween II – tappajan paluu (Halloween II), jonka ohjauksesta vastasi Rick Rosenthal. Uran seuraava elokuva, The Thing - ”se” jostakin (The Thing, 1982) on olennainen elokuva paitsi siksi, että se on onnistunut uudelleenfilmatisointi Howard Hawksin ja Christian Nybyn tieteiselokuvan klassikosta Se toisesta maailmasta (The Thing from Another World, 1951), myös siksi, että aikaisemmin maltillisen budjetin elokuvia ohjannut Carpenter sai ottaa ohjat suuren luokan Hollywood-elokuvasta. Ohjaajan murheeksi The Thing ei kuitenkaan menestynyt ensi-iltakierroksellaan odotetulla tavalla, sillä se jäi synkän etäännyttävällä tunnelmallaan Steven Spielbergin E.T.:n (E.T. – The Extra-Terrestrial, 1982) varjoon, josta tuli globaalisti vuoden 1982 suurin elokuvamenestys. The Thing löysi paikkansa kuitenkin videojulkaisuna ja lukuisten televisioesityskertojen kautta siitä on tullut laajalti arvostettu paranoian kuvaus.
Carpenterin uraa elokuvan kaupallinen epäonnistuminen kuitenkin vahingoitti, mutta ei vielä kohtalokkaasti. Hän alkoi jättäytyä sivuun elokuvien käsikirjoitusprosesseista valiten usein valmiita kirjallisia teoksia filmattavaksi. Vuoden lopulla -82 ensi-iltaan tuli vielä Halloween-sarjan kolmas elokuva, ilman Michael Myersin hahmoa tehty kokeellisempi Halloween III – pahuuden yö (Halloween III: Season of the Witch), jonka parissa Carpenter viihtyi enää tuottajan (ja alkuperäismusiikkien säveltäjän) roolissa. Työtahti jatkui aktiivisena, sillä Stephen King -filmatisointi Christine - Tappaja-auto (Christine, 1983) ennätti teattereihin jouluksi 1983. Epätasaisesti kauhua ja komiikkaa yhdistelevä Christine menestyi lippuluukuilla kohtalaisesti ja sai aikalaiskriitikoilta kelvollisen vastaanoton, mutta ohjaaja myönsi nopeasti tehneensä elokuvan vain siksi, että se oli ainut tuotanto, joka tuolla hetkellä oli miehelle tarjolla.
Starman (1984), joka on Suomessa tunnettu myös nimellä Vieras tähtien takaa
Selvästi henkilökohtaisempi ja onnistuneempi onkin Jeff Bridgesin tähdittämä Starman (1984), jolla Carpenter keskitti näkemyksensä maanläheiseen tieteisdraamaan. Lopputulos oli Halloweenin jälkeen ohjaajansa taiteellisesti onnistunein, mutta kaupallisuuden lainalaisuudet näyttivät jälleen olevan Carpenteria vastaan, sillä elokuva ei menestynyt mainittavasti lippuluukuilla. Kriitikoiden ylistämä Starman noteerattiin kuitenkin ohjaajansa iloksi myös Oscareissa, joissa Bridges kilpaili parhaan miespääosan roolista. Elokuvan myötä päättyi myös Carpenterin luovin kausi, sillä epäonninen Säpinää Chinatownissa (Big Trouble in Chinatown, 1986) floppasi pahasti sekä taiteellisesti että taloudellisesti. Sittemmin ymmärrystä ironisena toimintakomediana saaneesta elokuvasta tuli Carpenterille riippakivi, joka esti häntä hetkellisesti saamasta seuraavia elokuvaideoita tuotantoon.
Uran jatkoa ajatellen kohtalokasta oli, että seuraavat ohjaukset jatkoivat taloudellisten floppien sarjaa, rock-tähti Alice Cooperilla höystetty Pimeyden valtias (Prince of Darkness, 1987) ja aikaansa edellä ollut kulutuskriittinen musta komedia Pahan kehä (They Live, 1988) eivät löytäneet valtavirtayleisöltä vastakaikua.
Pahan kehä (They Live, 1988)
1990-luku oli John Carpenterille traagista epäonnistumisten sarjaa. Miehen ongelmaksi kehkeytyi se, että hän jäi vahvana genreosaajana, kauhu- ja tieteiselokuvan vahvana kehittäjänä näiden lajityyppien vangiksi. Pelottomasti draamakomediaa ja tieteiselokuvaa yhdistellyt Näkymättömän miehen muistelmat (Memoirs of an Invisible Man, 1992) kaatui konfliktirikkaan tuotannon ongelmiin, onneton Hulluuden syövereissä (In the Mouth of Madness, 1995) tuntui elokuvalta ”ilman käsikirjoitusta” ja Kirottu kaupunki (Village of the Damned, 1995) oli enää haalistunut muisto kauhuelokuvan auteurin kädenjäljestä. Alamäen jyrkkyydellä ei tuntunut olevan enää rajoja, kun vuosikymmenen puolivälin jälkeen Carpenter palasi vielä lämmittelemään Pako New Yorkista -elokuvan Snake Plisskenin roolihahmoa valtavalla budjetilla toteutetussa jatko-osassa Pako L.A:sta (Escape from L.A., 1996). Kriitikoiden taholta täystyrmäyksen saanut elokuva osoittautui tuotantoyhtiön kannalta täydelliseksi pannukakuksi, kun se ei onnistunut keräämään lipputuloja maailmanlaajuisesti edes kattaakseen tuotantokuluja. Kuvaavaa onkin, että Carpenterin koko 90-luvun ainut taloudellisesti kuiville jäänyt elokuva oli lopulta erikoinen westernin ja kauhun cocktail Vampires (1998).
Katastrofaalisen vuosikymmenen jälkeen on Carpenter ohjannut pitkiä elokuvia harvakseltaan. Vuonna 2001 ilmestyneen, jälleen kerran jo tuotannollisesti murheellisen Ghosts of Mars -elokuvan jälkeen piristävin taidonnäyte on ollut Carpenterin ohjaama episodi Cigarette Burns Masters of Horror -televisiosarjaan, joka oli tyylillisesti komea paluu juurille. Vuonna 2010 Carpenter viimeisteli tuoreimman elokuvansa The Ward, joka yritteliäisyydestä huolimatta osoittautui direct-to-DVD-tuotteeksi. Tyylitajunsa kadottaneen genre-auteurin muinaisesta kultakaudesta muistuttavat onneksi ajattomat Halloween, Pako New Yorkista sekä The Thing.